Drakengard acompanha a história de Caim, o qual luta pela União contra o Império. Ao ser mortalmente ferido em uma batalha contra o Império, Caim acaba fazendo um pacto com um Dragão Vermelho para sobreviver.
Os dois então partem em uma missão de impedir o Império, o qual é controlado pelo Culto dos Vigias, uma religião que busca liberar seres de outro mundo que desejam exterminar os humanos.