Hirai ingressou na divisão de música da Sony Japan em 1984, antes de se mudar para os EUA, onde ingressou na Sony Computer Entertainment America em 1995.
Ele passou a liderar a divisão PlayStation dos EUA antes de suceder o "pai do PlayStation" Ken Kutaragi como presidente da Sony Computer Entertainment em 2006, logo após o lançamento do PlayStation 3.
Em 2012, Hirai substituiu Howard Stringer como presidente e CEO da Sony, funções que ocupou até ser sucedido por Kenichiro Yoshida em abril de 2018. Hirai tornou-se presidente até sua aposentadoria na terça-feira.
Anunciando planos para sua aposentadoria em março de 2019, a Sony disse que Hirai atuaria como consultor sênior da empresa após sua saída, oferecendo consultoria conforme solicitado pela equipe de gerenciamento da empresa. Hirai disse na época: "Desde a transferência do bastão de CEO para a Yoshida-san em abril passado, como presidente da Sony, tive a oportunidade de garantir uma transição tranquila e dar suporte à administração da Sony.
"Assim, decidi me afastar da Sony, que faz parte da minha vida há 35 anos. Eu gostaria de estender minha mais calorosa gratidão a todos os nossos funcionários e partes interessadas que me apoiaram ao longo desta jornada. "